《勇者斗恶龙 VIII》为角色和场景使用了卡通渲染纹理，同时也是系列第一部纯 3D 场景游戏。游戏保留了系列的大部分角色扮演游戏元素，如回合制战斗和经验等级系统。

《勇者斗恶龙 VIII》讲述了沉默的勇者主人公和他的伙伴旅行，消灭邪恶的 Dhoulmagus 的故事。Trodain 王国被 Dhoulmagus 诅咒，国王 Trode 和其女儿 Medea 分别被变成怪物和马，勇者需要将他们恢复正常并拯救王国。